III. Zagadnienie zastępstwa prezydenta uregulowane zostało także w Konstytucji kwietniowej z 1935 r. Przyjęte unormowania różniły się znacząco w stosunku do poprzedniego stanu prawnego. Wprowadzone zmiany podyktowane były odmiennymi założeniami ustrojowymi, jakie legły u podstaw nowego systemu konstytucyjnego państwa. Istotną rolę odegrały tu w szczególności takie czynniki jak  wzmocnienie ustrojowej pozycji Senatu oraz nadanie zupełnie nowego charakteru prawnego instytucji prezydenta.

Należy wspomnieć, że w swym pierwotnym brzmieniu projekt ustawy zasadniczej w ogóle nie przewidywał rozwiązań ustrojowych dotyczących zastępstwa prezydenta. Dopiero pod wpływem krytycznych głosów doktryny wprowadzono stosowne regulacje[32]. Nie były to jednak przepisy pozbawione mankamentów. Ich treść w kilku elementach stała się przyczynkiem do szerokiej dyskusji naukowej, w której wskazywano na istniejące ułomności oraz proponowano alternatywne rozwiązania legislacyjne.

Zgodnie z art. 23 Konstytucji kwietniowej funkcję zastępcy prezydenta miał piastować marszałek Senatu. Czynił to zarówno w trakcie trwania kadencji Senatu, jak i w okresie, gdy izba pozostawała rozwiązana. Okres jego urzędowania ograniczyła konstytucja wyłącznie do czasu niezbędnego do dokonania wyboru nowego prezydenta (art. 21 oraz art. 23 ust. 3 Konstytucji kwietniowej). Marszałek korzystał z pełni uprawnień, jakie z mocy ustawy zasadniczej przysługiwały głowie państwa (art. 23 konstytucji in fine). Charakterystycznym rysem przyjętej w Konstytucji kwietniowej konstrukcji było uruchomienie zastępstwa wyłącznie w czasie, gdy urząd prezydenta wakował. Obowiązujące wówczas przepisy konstytucyjne nie przewidywały natomiast zastępstwa w sytuacji wystąpienia przeszkód tymczasowych. Tego rodzaju okoliczności nie były w ogóle wymienione w Konstytucji kwietniowej, wobec czego nie miały one waloru prawnego.

Zastępstwo prezydenta wchodziło w rachubę wyłącznie na wypadek jego śmierci, zrzeczenia się lub trwałej niemożności sprawowania urzędu (art. 22 ust. 1 Konstytucji kwietniowej). Dwie pierwsze ewentualności nie budziły wątpliwości. Problemów interpretacyjnych nastręczał natomiast ostatni przypadek. Zgodnie z regulacją ustawy zasadniczej (art. 22 ust. 1 i 2) o uznaniu urzędu za opróżniony rozstrzygały połączone izby w drodze uchwały podejmowanej większością 3/5 głosów ustawowej liczby posłów. Do parlamentu należała zatem ocena, czy zaistniał stan trwałej niemożności sprawowania urzędu, o którym była mowa w konstytucji. Niejasne były jednak kryteria ocenne, jakimi parlament miał się w tej mierze posługiwać. W odróżnieniu od swej poprzedniczki, Konstytucja kwietniowa nie zakreślała ram temporalnych dla okresu trwania takiej przeszkody, nie wprowadzała także żadnych innych wytycznych normatywnych, pozostawiając ukształtowanie reguł postępowania praktyce ustrojowej[33]. W literaturze przedmiotu uznawano to za poważną lukę prawną[34]. Jednocześnie próbowano wskazać na przypadki, które uprawniałyby izbę do podjęcia tak daleko idącego w skutkach rozstrzygnięcia. Z całą pewnością na gruncie obowiązujących wówczas przepisów nie wchodziła w grę niemożność prawna. Wynikało to z faktu, iż Konstytucja kwietniowa uczyniła prezydenta nieodpowiedzialnym nie tylko w płaszczyźnie politycznej, ale także w płaszczyźnie prawnej. Odpadał zatem wariant zawieszenia prezydenta w czynnościach urzędowych wskutek podjęcia uchwały o pociągnięciu go do odpowiedzialności konstytucyjnej, a w konsekwencji nie było również opcji złożenia prezydenta z urzędu przez Trybunał Stanu. W takim układzie rzeczy pozostawała wyłącznie niemożność faktyczna.